La sous-direction des compétences et des institutions locales est chargée des questions relatives aux institutions des collectivités territoriales et à leurs actions en matière de coopération décentralisée, aux services publics industriels et commerciaux, aux services publics administratifs et aux marchés des collectivités territoriales ainsi qu'à leurs compétences en matière d'urbanisme, d'habitat et d'environnement. Elle coordonne les interventions en matière de contrôle de légalité et notamment celles du pôle interrégional d'appui au contrôle de légalité, lequel appuie les préfectures dans l'exercice, par le préfet du département, de sa mission relative au contrôle de légalité et au conseil juridique des collectivités.
Elle assure le secrétariat et le fonctionnement du conseil national des opérations funéraires et du conseil national des services publics départementaux et communaux.
Elle participe dans les limites de ses attributions à l'élaboration des positions de la France au sein des institutions communautaires et européennes.