Les chefs de département sont nommés par le président, après avis du conseil d'administration. Ils exercent leurs fonctions sous l'autorité du président.
Par dérogation, le responsable du Musée des monuments français et le responsable du Centre des hautes études de Chaillot sont nommés chefs de département, sur proposition du président, par arrêté du ministre chargé de la culture pour une durée de trois ans renouvelable.
Le responsable du Musée des monuments français occupe un emploi relevant des dispositions du décret n° 86-1370 du 30 décembre 1986 fixant les dispositions statutaires applicables à certains emplois de la direction générale des patrimoines.