Le conseil d'administration fixe par ses délibérations les orientations générales de l'agence. Outre les attributions qu'il tient du titre III du décret n° 2012-1246 du 7 novembre 2012 relatif à la gestion budgétaire et comptable publique, il délibère notamment sur :
1° Les objectifs stratégiques pluriannuels, notamment ceux fixés dans le cadre du contrat d'objectifs et de performance conclu entre l'agence et l'Etat ;
2° Le programme de travail de l'agence ;
3° L'organisation générale de l'agence et son règlement intérieur ;
4° Le budget de l'agence et ses modifications, le compte financier, l'affectation des résultats, le tableau des emplois ainsi que les emprunts ;
5° Les conditions générales d'emploi et de recrutement du personnel ;
6° Les acquisitions, aliénations, échanges d'immeubles et les baux et locations concernant l'agence ;
7° L'acceptation ou le refus de dons et legs ;
8° L'approbation des conventions de partenariat dès lors que les recettes qu'elles procurent dépassent un montant fixé par le conseil d'administration ;
9° La participation à un groupement d'intérêt public ou tout autre organisme.
En outre, le conseil d'administration adopte la charte qui fixe les relations entre l'agence et les associations mentionnées à l'article R. 4642-2 et approuve les conventions mentionnées à ce même article ainsi que la synthèse annuelle budgétaire et financière de ces associations.
Il autorise le directeur général à ester en justice.
Il donne un avis sur toute question qui lui est soumise par le président du conseil d'administration ou par le ministre chargé du travail et, le cas échéant, par d'autres ministres.