Le directeur général de l'établissement public est nommé par arrêté du ministre chargé de l'urbanisme, après consultation du préfet de région et du président du conseil d'administration. Par dérogation, le premier directeur général peut être nommé avant l'installation du conseil d'administration.
Les fonctions de directeur général sont incompatibles avec celles de membre du conseil d'administration.
Le directeur général est chargé de l'instruction préalable des affaires qui sont de la compétence de l'établissement. Il assiste de droit aux réunions du conseil d'administration et du bureau dont il prépare et exécute les décisions. En particulier, il prépare et présente le programme pluriannuel et les tranches annuelles d'intervention, ainsi que le budget .
Il gère l'établissement, le représente en justice, passe les contrats, prépare et conclut les transactions dans les conditions fixées par le conseil d'administration. Il est ordonnateur des recettes et des dépenses. Il recrute le personnel et a autorité sur lui. Il peut déléguer sa signature.