Le directeur est nommé, pour une période renouvelble de trois ans, par décret pris sur la proposition du ministre chargé de la culture.
Il est responsable de l'ensemble des activités du théâtre. Il est l'ordonnateur principal des dépenses et des recettes de l'établissement. Il représente le Théâtre national de la Colline en justice.
Il peut consentir des délégations de signature à l'administrateur et, en cas d'empêchement de ce dernier, aux chefs de service. En cas d'absence, d'empêchement ou de maladie, il est suppléé par l'administrateur.
Il perçoit une rémunération dont les modalités sont xées par arrêté conjoint des ministres chargés de la culture et du budget.
Lorsque, antérieurement à sa nomination, le directeur exerçait la profession d'acteur ou de metteur en scène, il lui est possible de se livrer à l'une ou l'autre de ces activités ou simultanément aux deux à l'intérieur du Théâtre national de la Colline. Sa rémunération peut alors comprendre une indemnité spéciale.
En dehors du Théâtre national de la Colline, le directeur ne peut exercer aucune activité d'acteur ou de metteur en scène sans l'autorisation préalable du ministre chargé dela culture.