Le directeur est investi des pouvoirs les plus étendus pour gérer et administrer le Théâtre de France. Il prépare sous sa responsabilité le programme artistique de la saison et en assure l'exécution. Il établit l'organisation générale des services d'exploitation et en dirige le fonctionnement. Il engage et révoque le personnel artistique, administratif et technique de l'établissement. Il prépare le budget et engage les dépenses. Il représente le Théâtre de France en justice et assure en son nom la conclusion de tous contrats et marchés.
Le directeur peut consentir des délégations de signature à l'administrateur général et aux chefs de service du théâtre pour les actes de la gestion courante.
En cas d'absence, d'empêchement ou de maladie, le directeur est suppléé par l'administrateur général.