Le directeur général dirige l'activité de l'office dans le cadre des orientations générales fixées par le conseil d'administration.
Il est recruté par un contrat à durée indéterminée. Néanmoins, lorsque le directeur général est recruté par la voie du détachement, la durée du contrat est liée à celle du détachement. Un décret en Conseil d'Etat précise les principales caractéristiques du contrat et fixe notamment les conditions d'exercice des fonctions et de rémunération, le cas échéant les avantages annexes, ainsi que l'indemnité pouvant être allouée en cas de cessation de fonction.
Ce décret prévoit en outre les conditions dans lesquelles un fonctionnaire relevant de l'office peut être détaché sur l'emploi de directeur général, ainsi que les conditions de sa réintégration, à la fin du détachement, dans un emploi au sein de ce même établissement, par dérogation à l'article 3 de la loi n° 83-634 du 13 juillet 1983 portant droits et obligations des fonctionnaires ainsi qu'à l'article 67 de la loi n° 84-53 du 26 janvier 1984 portant dispositions statutaires relatives à la fonction publique territoriale.
Jusqu'au 1er juillet 2009, les dispositions de la section 1 du chapitre Ier du titre II du livre IV du code de la construction et de l'habitation (partie réglementaire) relatives aux directeurs généraux des offices publics d'aménagement et de construction suppléent le décret prévu à l'alinéa précédent.
Dans les offices publics de l'habitat soumis, en matière de gestion financière et comptable, aux règles de la comptabilité publique, il est ordonnateur des dépenses et des recettes.