Le conseil de direction comprend, outre le président du CTHS :
1° Les présidents des sections, ou leurs représentants ;
2° Trois personnalités qualifiées extérieures au CTHS et représentatives de la diversité de la recherche et des sociétés savantes, désignées par le président et les membres mentionnés au 1°. La durée de leur mandat est de quatre ans renouvelable.
Le directeur de l'Ecole nationale des chartes ou son représentant, ainsi que le délégué général, assistent aux réunions du conseil de direction avec voix consultative.
Le conseil de direction se réunit au moins deux fois par an, sur convocation de son président. Seuls les membres présents prennent part aux votes.
Sur proposition du président, le conseil délibère sur les orientations stratégiques du CTHS. Il approuve la nomination des nouveaux membres du CTHS proposés par les sections. Il examine et rend un avis sur le budget annuel.
Le conseil peut créer à titre temporaire, sur proposition du président, des commissions thématiques chargées d'une mission précise.
Le président peut inviter, en fonction de sujets inscrits à l'ordre du jour, toute personne dont la présence lui paraît utile.