Le conseil d'orientation s'appuie sur un comité financier composé de représentants de la Caisse des dépôts et consignations et de l'Etat. Ce comité financier assure le secrétariat du conseil, lui rend compte de ses travaux et peut être saisi par le conseil d'orientation sur tout sujet relevant de sa compétence.
Le conseil d'orientation se réunit au moins quatre fois par an sur convocation de son président qui arrête l'ordre du jour. Ses séances ne sont pas publiques.
Le conseil d'orientation ne peut valablement délibérer que si la moitié au moins de ses membres est présente. Si ce quorum n'est pas atteint, le conseil est à nouveau convoqué avec le même ordre du jour dans un délai maximal de vingt jours et délibère alors valablement quel que soit le nombre des membres présents.
Ses avis sont adoptés à la majorité simple des membres présents ou représentés ; en cas de partage égal des voix, le président a voix prépondérante. Les membres du conseil d'orientation ne peuvent se prononcer sur une question à laquelle ils ont, directement ou indirectement, un intérêt ; dans ce cas, la règle du quorum est modifiée sur la base du nombre de membres participant aux délibérations. Lorsqu'il examine la candidature de nouveaux membres de France Investissement, le conseil d'orientation siège en configuration restreinte comprenant uniquement les membres du premier collège.
Les avis du conseil d'orientation ne sont pas publics.
Le conseil d'orientation adopte les dispositions du règlement intérieur relatives à son fonctionnement, et notamment les règles relatives à la prévention des conflits d'intérêt et à la protection de la confidentialité des informations.
Il peut entendre toute personne dont il estime l'audition utile à son information.
Pour l'exercice de ses missions, le conseil d'orientation peut s'appuyer sur les services et organismes placés sous l'autorité du ministre de l'économie, des finances, et de l'industrie et du ministre des PME, du commerce, de l'artisanat et des professions libérales. La Caisse des dépôts et consignations fournit au conseil d'orientation les moyens, notamment matériels et logistiques, nécessaires à ses réunions et aux études qu'il demandera.
Il est établi un procès-verbal de chaque séance, signé par le président. Les procès-verbaux sont communiqués à la société de gestion de la branche gérée par la Caisse des dépôts et consignations et aux gestionnaires des fonds de fonds privés partenaires.